序章（第1~5集）距离霸天虎一次攻击地球已经过了将近三年————在这段时间内，汽车人一直的等待着，直到他们其中一个飞过山的死亡，以及在内华达州贾斯珀遇上三位人类少年后，汽车人及霸天虎之间的战争亦再度展开。另一方面，在这三年间一直失蹤的霸天虎领袖─威震天亦带着黑暗能量晶体回归，并企图以这和已亡的赛伯坦人尸体製成的不死军队来消灭汽车人。到了，汽车人毁灭了地球轨道内的太空桥，而威震天亦和从太空桥穿越到此地的军队一同消失在爆炸中，而红蜘蛛亦自立为新的霸天虎领袖。

　　在威震天失蹤后，自立为新霸天虎领袖的红蜘蛛招来了几个新的霸天虎，并引发了许多事件以摧毁汽车人和找出其总部。，他亦从宇宙找出，伤痕累累的威震天的胸口内找到了黑暗能量晶体的碎片，并企图霸占剩下来的，一块完整的黑暗能量晶体。，这些行动都随着曾控制大黄蜂的行动，并顺利复活的威震天打破了，这亦令威震天开始对红蜘蛛出现戒心。与此，汽车人有了人类敌人M.E.C.H.，一群为了称霸而捕捉变形金刚的恐怖组织，而打击和阿尔茜先后成为活体实验品，现今正进行“合成兽计画”。霸天虎的女性成员黑寡妇因故迫降在地球，短暂和M.E.C.H.联手对付阿尔茜。后来原本打算蒐集坠落在地球上的所有赛伯坦武器来对付博霸天虎，但之后重回霸天虎。及后，红蜘蛛虽然从威震天手中取得宇宙能量晶体，却无法组成自己的不死军队，接连发生的事件 - 预定被威震天处死（后来威震天手下留情）、声波的监视告密、黑寡妇的背叛与歧视让他只好自立门户。与此，一系列古老的事件亦揭示了一个事实，那就是赛伯坦上毁灭的化身宇宙大帝已经复活，企图毁灭他所寄宿的地球。为了阻止宇宙大帝的行动，擎天柱和威震天合作深入其核心，但面对其力量之下，最终擎天柱只好释放收容在体内能源宝的力量再度封印其意识。，失去了所有作为擎天柱时的记忆，变回奥莱恩的他被威震天带走，并只留下一脸愕然的阿尔茜等人。

　　擎天柱被威震天带走后，汽车人开始想办法救回擎天柱并恢复他的记忆。于是救护车便开始率领汽车人对霸天虎战舰反击，并借用霸天虎的二号太空桥运送杰克到赛伯坦以寻找能源宝的能量槽，能量传输成功并让擎天柱恢复记忆，也击退了威震天。红蜘蛛在其间曾经侵入霸天虎战舰夺取能量晶，失败而且腿被打伤。复原之后，为了向威震天报仇，决定跟M.E.C.H.联手攻击狂博两派。他们夺取大黄蜂的变形变速箱来完成他们的试验体，而大黄蜂独自前往他们的基地并和红蜘蛛展开激战，之后试验体被毁；大黄蜂自己的扫描机也被破坏，经救护车医疗下逐渐复原。，红蜘蛛遭到塞拉斯陷害被夺走变速箱，红蜘蛛只能狼狈逃走。另一方面，再度来到地球的千斤顶亦加入了擎天柱小队。反观霸天虎一方，继红蜘蛛后，黑寡妇亦率领机械昆虫脱离了霸天虎。塞拉斯成功开发出“奇美拉计画”第一号成品——暗天仇，在其压倒性的力量面前汽车人一度陷入绝境，但还是成功将其击倒，而塞拉斯亦重伤昏迷。威震天利用黑暗能晶修复报应号，却让他有了意识并用冻结炮冻住在场的博狂两派。随着杰克、美子、拉夫和福勒潜入后，成功把黑暗超能量体退出来，把报应号修复原样，汽车人亦得到霸天虎电脑中有四样铁堡遗物在地球的情报。到目前为止，其中一项在汽车人手上、另一项在红蜘蛛身上，霸天虎夺到一项，至于一项则是危险有毒物而被隔板消毁，却被机械昆虫的队长打至一度危殆，而美琪和千斤顶知道此事之后，决定去找机械昆虫报仇。之后机械昆虫首领硬壳被美子和千斤顶杀死。及后，新一件铁堡遗物——星辰剑亦被霸天虎发掘出来，并在一番击战后被擎天柱取得，但在威震天手中的複製品——暗黑星辰剑面前也难逃被斩断的命运。后来因霸天虎发现烟幕体内藏有一把而一度被霸天虎绑架，他的逃脱并拿走霸天虎所拥有的终极之钥，但最终被突然出现，已获得红色能量晶体力量的红蜘蛛全数偷走。红蜘蛛用终极之钥作为重返霸天虎的筹码，威震天审问其诚实程度时，骇翼才得知天震被杀的全盘真相，深感被霸天虎出卖之苦不惜把索拉斯领袖的锻造锤交给汽车人。却在他要红蜘蛛付出代价时，却被多次劝阻他无效的威震天处决。然后，了解到终极之钥关键的霸天虎正前往第二道太空桥，汽车人亦全副武装前往阻止。可是霸天虎却用汽车人的人类朋友的生命威胁他们交出终极之钥及终极之锁，擎天柱只好妥协。霸天虎郤想利用终极之锁来把地球所有的有机生命体消灭，擎天柱决定玉石俱焚，把终极之锁消灭。可惜霸天虎早在汽车人基地旁另起霸天虎城堡，擎天柱宣布放弃基地，所有成员各散美国各地，他自己就留守至一刻。汽车人基地被一片火海吞噬。只剩下擎天柱的手臂，生死未卜。

　　在汽车人基地被消灭后，汽车人成员分散全美各地。烟幕则找到了奄奄一息的擎天柱，并在他交代下从霸天虎战舰夺回索拉斯圣槌。此时，震荡波在赛伯坦偶然遇见正在蒐集残局的霸天虎，之后返回队伍，也带来了掠兽金刚準备向汽车人大开杀戒。在偶然让被捕的千斤顶欲擒故纵的情况下，掠兽金刚首领巨狰狞在攻击过程中遭已经重新集结的汽车人猛烈反击。在雷霆技师首领通天晓出现后，汽车人开始集结并反击。擎天柱在将领袖位置交给烟幕时，烟幕认为自己资格不够，而擎天柱火种熄灭。在黑山遭到汽车人攻击时，突然被用索拉斯圣槌复生强化的擎天柱出现帮助汽车人，而黑山也被美军击毁，霸天虎全数撤退。黑山一役后，霸天虎开始收集数千年前被震荡波派往地球的掠兽金刚複製品残骸，企图利用残骸上的CNA重新创造出大量的掠兽金刚複製品。期间，本应是野兽的巨狰狞竟然进化成具有变形能力和智慧型的变形金刚，使得威震天反悔并藉由汽车人之手摧毁其複製品。接着，霸天虎开始研究合成能量晶体并希望以此把地球赛伯坦化，设计令声波故意被俘虏并掳坎唯一懂得製作合成能量晶体的救护车。救护车在威震天的威迫利诱下不得不协助霸天虎，暗中怂勇巨狰狞使他和威震天反目，两人战斗的巨狰狞被抛出报应号；而霸天虎亦在报应号上製作出另一个终极之锁。汽车人在救护车的通风报信下进入了报应号，期间大黄蜂在介入擎天柱和威震天的战斗时被击毙，尸体连同星辰剑一掉入终极之锁中却重新格式化，恢复了声线，并以星辰剑贯穿了威震天的胸膛，威震天连同暗黑星辰剑一起掉落到地球。，汽车人以报应号上的终极之锁向赛伯坦的核心注入合成能量晶体，并使其复活；霸天虎残党及巨狰狞则各散东西；而除了救护车外的汽车人众人则为了复兴他们的故乡而离开地球。

　　剧情承接第三季，自威震天一死，红蜘蛛和震荡波失蹤后，除救护车外所有汽车人，以及击倒等一众被捕的霸天虎们都回到了赛伯坦星并开始了复兴母星的工作。但在此时，两头不知名的巨狰狞玄铁和天豹突然出现在通天晓和烟幕面前，并向两人展开攻击。另一方面，核心早已被擎天柱用能源宝封印的宇宙大帝的意识再度复甦，并企图利用虽身亡但仍残留意识的威震天————附体后的宇宙大帝誓要毁灭毕身的宿敌元始天尊—赛博坦，用黑暗能量操纵了大批的巨狰狞尸骨朝着火种源前进，在这危急关头，无论是霸天虎，汽车人还是巨狰狞全都联合起来为了塞博坦而战，共同迎接这黑暗的时刻。的激战之后，擎天柱成功封印了宇宙大帝，威震天也解散了霸天虎，为了使得赛伯坦再度恢复创造生命的能力，擎天柱牺牲自己只身飞进火种源，释放了能源宝的力量与火种源融合，重新使得赛博坦恢复了生机，完成了领袖时代一代最伟大的变形金刚的使命。